Die Kirche, 1283 erstmals als Besitz der Wildgrafen urkundlich erwähnt, wurde vermutlich nach 1263 errichtet. Wahrscheinlich war sie von Anfang an als Grabkirche der Dhauner Wildgrafen gedacht.
Bis zum Anfang des 14. Jahrhunderts blieb sie "Eigenkirche" der Dhauner Wildgrafen. Die Erbauer hatten damit das Recht, die Geistlichen einzusetzen, aber auch die Pflicht, den Bau zu erhalten, und die Versorgung der Geistlichen zu sichern. Am 26.7. 1318, ein Jahr nachdem die Besitzer ihre Kirche freigegeben und dem Mainzer Erzbischof unterstellt hatten, wurde sie zur Stiftskirche erhoben, an der zunächst vier, später sogar sechs Geistliche (so genannte Stiftsherrn) die Gottesdienste abhielten.

Mit dem Tod des Albrecht von Hellbach endete 1614 die Superintendentur auf St. Johannisberg, die nun an die erste Kirner Pfarrstelle überging. Mit dem Einzug der Reformation um die Mitte des 16. Jh.s. wurde im Jahr 1561 aus der Stiftskirche die "Evangelische Superintendentur St. Johannisberg". Der Kirchliche Verwaltungsbereich des Superintendenten umfasste mehrere Pfarreien der Räume Hunsrück, Nahe, Pfalz und Rheinhessen.
Die Kirche blieb bis zum Aussterben der Dhauner Wild- und Rheingrafen Mitte des 18. Jahrhunderts deren Begräbnisstätte, währende der Kirchgarten (bis 1890) die Toten der Gemeinden Dhaun und Hochstetten ihre letzte Ruhe fanden.

Die Besetzung des linken Rheinufers durch französische Revolutionstruppen Ende des 18. Jahrhunderts hatte auch für die Kirchengemeinde St. Johannisberg Folgen. 1806 wurde die kirchliche Grenzziehung der politischen angepasst, so dass die Nahe jetzt auch die Kirchenbezirke trennte. Dadurch wurde der südliche Teil des Dorfes Hochstetten (das spätere Hochstädten) der Kirchengemeinde Meckenbach zugeschlagen, ein Vorgang, der erst 1972 rückgängig gemacht wurde.

Die Kirche:
Ursprünglich wurde das Gotteshaus von den Wildgrafen als kleine Hallenkirche errichtet, d.h. die Gewölbe waren gleich hoch. Die heutigen Umfassungsmauern des Schiffes gehören zu einem Neubau, der vermutlich mit der Erhebung zur Stiftskirche zusammenhängt.

Zu Beginn des 15. Jahrhunderts wurde der Turm an der Südwestecke angefügt, die Decke - laut Inschrift - 1465 vollendet. Der Chorraum, der mit drei unregelmäßig geführten Seiten abschließt, entstand im 16. Jahrhundert.

Kleine Veränderungen, die jedoch am Gesamtcharakter der Kirche nichts änderten, kamen im Laufe der Zeit hinzu (einfache spitzbogige Fenster, die zweiteiligen Fenster an der Nord- und Südseite, die Verlegung des Portals von der Nord- an die Westseite u. a.).

Besonderheiten der Kirche sind die Grabdenkmäler:
Ihre Bekanntheit verdankt die Kirche zu St. Johannisberg in erster Linie der Fülle von Grabdenkmälern, anhand derer sich die Entwicklung der Bildhauerei über vier Jahrhunderte, bis hin zur Mitte des 18. Jahrhunderts, nach vollziehen lässt.